Pollen characterization of the bee flora from a Caatinga area of Northeast Brazil

  • Ilana Marques de Souza Dias Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Educação, Campus VII, Senhor do Bonfim, BA https://orcid.org/0000-0002-3121-7187
  • Francisco Hilder Magalhães e Silva Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Educação, Campus VII, Senhor do Bonfim, BA https://orcid.org/0000-0002-2768-1745
  • Luciene Cristina Lima e Lima Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Ciências Exatas e da Terra, Campus II, Alagoinhas, BA https://orcid.org/0000-0003-1541-2991
  • Marileide Dias Saba Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Educação, Campus VII, Senhor do Bonfim, BA https://orcid.org/0000-0003-4429-8817
keywords: Apis mellifera, bee pasture, pollen morphology, plant-insect interaction

Abstract

Background: Plants and bees have coevolved throughout geological time, establishing a mutualistic relationship that results in feeding/resource obtention by bees and the reproductive success of angiosperms.

Questions and Hypotheses: What is the floristic composition of the vegetation visited by bees in the Caatinga? How are pollen grains from Caatinga bee plant species characterized? Do pollen grains of bee plant species present characters that could be associated with the pollination process?

Studied species: We studied the pollen grains of 45 bee plant species belonging to 41 genera and 23 angiosperm families. Among the studied species, 37 % are endemic to Brazil, and eight species are endemic to the Caatinga biome.

Study site and dates: Apiary within the Caatinga biome, in the State of Bahia, Brazil. Climate warm semiarid. Fieldwork was carried out between August 2016 and June 2017.

Methods: Plants in bloom and being visited by Apis mellifera were collected during biweekly field expeditions, herborized, identified, and deposited at the HUNEB herbarium. Pollen grains were acetolyzed, characterized, and microphotographed under light microscopy.

Results: Forty-five bee plants were collected and classified according to field observations and specialized literature. Pollen morphology was variable, and nine species had their pollen morphology described for the first time. The apertures of the studied pollen grains were mainly tricolporate (44 %), pantoporate (15 %), and inaperturate (13 %), and exine ornamentation was mainly (micro)reticulate (46 %) and (micro)echinate (33 %).

Conclusions: Our results suggest that bee plants present a set of palynological characters that may favor entomophily.

Translate stop   Translate stop  

Downloads

Download data is not yet available.

Author Biographies

Ilana Marques de Souza Dias, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Educação, Campus VII, Senhor do Bonfim, BA

 

Translate stop  
Francisco Hilder Magalhães e Silva, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Educação, Campus VII, Senhor do Bonfim, BA

 

Translate stop  
Luciene Cristina Lima e Lima, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Ciências Exatas e da Terra, Campus II, Alagoinhas, BA

 

Translate stop  
Marileide Dias Saba, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Vegetal, Universidade do Estado da Bahia, Departamento de Educação, Campus VII, Senhor do Bonfim, BA

 

Translate stop  
Pollen characterization of the bee flora from a Caatinga area of Northeast Brazil

References

Aguiar CML. 2003. Utilização de recursos florais por abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em uma área de Caatinga (Itatim, Bahia, Brasil). Revista Brasileira de Zoologia 20: 457-467. DOI: https://doi.org/10.1590/S0101-81752003000300015

Aguiar CML, Monteiro VM, Santos GMM, Resende JJ, França F, Melo E. 2002. Plantas Visitadas Por Apis mellifera L. (Hymenoptera, Apidae) em uma Área de Caatinga em Itatim, Bahia, Brasil. Sitientibus Série Ciências Biológicas 2: 29-33.

Alvares CA, Stape JL, Sentelhas PC, Gonçalves JLM, Sparovek G. 2013. Köppen’s climate classification map for Brazil. Meteorologische Zeitschrift 22: 711-728. DOI: http://dx.doi.org/10.1127/0941-2948/2013/0507

Assis ACR, Gasparino EC, Saba MD. 2021. Pollen morphology of selected species of Anacardiaceae and its taxonomic significance. Rodriguésia 72: e01422020. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/2175-7860202172115

Barth OM. 1989. O pólen no mel brasileiro. Rio de Janeiro, RJ: Gráfica Luxor.

Bezerra ELS, Machado IC. 2003. Biologia floral e sistema de polinização de Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) em remanescente de mata atlântica, Pernambuco. Acta Botânica Brasilica 17: 247-257. DOI: https://doi.org/10.1590/S0102-33062003000200007

Buril MT, Alves M, Santos FAR. 2011. Tipificação polínica em Leguminosae de uma área prioritária para conservação da Caatinga: Caesalpinioideae e Papilionoideae. Acta Botanica Brasilica 25: 699-712. DOI: https://doi.org/10.1590/S0102-33062011000300023

Carvalho CAL, Marchini LC. 1999. Plantas visitadas por Apis mellifera L. no vale do rio Paraguaçu, município de Castro Alves, Bahia. Revista Brasileira de Botânica 22: 333-338. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-84041999000500016

Clarke D, Morley E, Robert D. 2017. The bee, the flower, and the electric field: electric ecology and aerial electroreception. Journal of Comparative Physiology A 203: 737-748. DOI: https://doi.org/10.1007/s00359-017-1176-6

Clarke D, Whitney H, Sutton G, Robert D. 2013. Detection and learning of floral electric fields by Bumblebees. Science 340: 66-39. DOI: https://www.science.org/doi/10.1126/science.1230883

Corbet SA, Beament J, Eisikowitch D. 1982. Are electrostatic forces involved in pollen transfer? Plant, Cell and Environment 5: 125-129. DOI: https://doi.org/10.1111/1365-3040.ep11571488

Corrêa AM. 2003. Morfologia polínica de Caesalpinia echinata Lam. (Leguminosae – Caesalpinioideae). Revista Brasileira de Botânica 26: 355-359. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-84042003000300008

Costa SN, Alves RMO, Carvalho CAL, Conceição PJ. 2015. Fontes de pólen utilizadas por Apis Mellifera Latreille na Região Semiárida. Ciência Animal Brasileira 16: 491-497. DOI: https://doi.org/10.1590/1089-6891v16i425538

Cruz-Barros MAV. 1994. Palinotaxonomia das Acanthaceae das regiões sul e sudeste do Brasil. PhD Thesis. Universidade Estadual de Campinas.

Dafni A, Hesse M, Pacini E. 2000. Pollen and pollination. New York: Springer-Verlag Wien. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-7091-6306-1

Dórea MC. 2007. O pólen armazenado por abelhas solitárias (Apidae, Centridini): estudo em uma área de Caatinga na Bahia. MSc. Thesis. Universidade Estadual de Feira de Santana.

Erdtman G. 1960. The Acetolysis Method: A Revised Description. Svensk Botanisk Tidskrift, 54: 561-564

Ferguson IK, Skvarla JJ. 1982. Pollen morphology in relation to pollinators in Papilionoideae (Leguminosae). Botanical Journal of the Linnean Society 84: 183-193. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1095-8339.1982.tb00533.x

Flora Do Brasil 2020. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. https://floradobrasil.jbrj.gov.br/ (accessed October 25, 2020).

Fluri P, Pickhardt A, Cottier V, Charrière JD. 2001. La pollinisation des plantes à fleurs par les abeilles - Biologie, Écologie, Économie. Abeille de France 871: 287-296.

Gasparino EC, Cruz-Barros MAV. 2009. Palinotaxonomia das espécies de Cordiaceae (Boraginales) ocorrentes no Estado de São Paulo. Revista Brasileira de Botânica 32: 33-55. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-84042009000100005

Giulietti AM, Harley RM, Queiroz LP, Wanderley MGL, Van Den Berg C. 2005. Biodiversidade e conservação das plantas no Brasil. Megadiversidade 1: 52-61.

Greggers U, Koch G, Schmidt V, Dürr A, Floriou-Servou A, Piepenbrock D, Göpfert MC, Menzel R. 2013. Reception and learning of electric fields in bees. Proceedings of the Royal Society B 280: 1-8. DOI: https://doi.org/10.1098/rspb.2013.0528

Hesse M. 2000. Pollen wall stratification and pollination. In: Dafni A, Hesse M, Pacini E, eds. Pollen and pollination. New York: Springer-Verlag Wien, pp. 1-17. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-7091-6306-1

IBGE. 2017. Diretoria de Pesquisas, Coordenação de Agropecuária, Pesquisa da Pecuária Municipal. https://sidra.ibge.gov.br/home/ipca/brasil (accessed August 31, 2019).

Leal IR, Tabarelli M, Silva JMC. 2003. Ecologia e conservação da caatinga. Recife: Editora Universitária da UFPE. ISBN: 979-8573152158

Lima LCL. 2007. Espécies de Mimosa L. (Leguminosae) do semiárido nordestino: palinologia, fenologia, biologia floral e potencial apícola. PhD Thesis. Universidade Estadual de Feira de Santana.

Lu X, Ye X, Liu J. 2021. Morphological differences between anemophilous and entomophilous pollen. Microscopy Research and Technique, 1-9 DOI: https://doi.org/10.1002/jemt.23975

Lunau K. 2000. The ecology and evolution of visual pollen signals. In: Dafni A, Hesse M, Pacini E, eds. Pollen and pollination. New York: Springer-Verlag Wien, pp. 89-112. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-7091-6306-1

Machado IC, Lopes AV. 2004. Floral Traits and Pollination Systems in the Caatinga, a Brazilian Tropical Dry Forest. Annals of Botany 94: 365-376. DOI: https://doi.org/10.1093/aob/mch152

Machado IC, Sazima M. 2008. Pollination and breeding system of Melochia tomentosa L. (Malvaceae), a keystone floral resource in the Brazilian Caatinga. Flora 203: 484-490. DOI: https://doi.org/10.1016/j.flora.2007.09.003

Machado WJ, Prata APN, Mello AA. 2012. Floristic composition in areas of Caatinga and Brejo de Altitude in Sergipe state, Brazil. Check list 8: 1089-1101. DOI: https://doi.org/10.15560/8.6.1089

Maia-Silva C, Silva CI, Hrncir M, Queiroz RT, Imperatriz-Fonseca VL. 2012. Guia de plantas: visitadas por abelhas na Caatinga. Fortaleza: Editora Fundação Brasil Cidadão. ISBN: 978-85-98564-09-0

Mander L, Parins-Fukuchi C, Dick CW, Punyasena SW, Jaramillo C. 2020. Phylogenetic and ecological correlates of pollen morphological diversity in a Neotropical rainforest. Biotropica 53: 74-85. DOI: https://doi.org/10.1111/btp.12847

Manso Manso ML, Mateu Andres I. 1993. Pollinic characters in Mediterranean salt marsh plants in relation to their pollination mechanism. Acta Botanica Gallica 140: 263-274. DOI: https://doi.org/10.1080/12538078.1993.10515596

Matos MNF, Maduro CB, Costa CS, Silva SJR. 2014. Caracterização polínica das plantas lenhosas do Bosque dos Papagaios, Boa Vista, Roraima, norte do Brasil. Boletim do Museu Integrado de Roraima 8: DOI: https://doi.org/10.24979/bolmirr.v8i01.765

McLellan AR. 1977. Minerals, Carbohydrates and Amino Acids of Pollens from some Woody and Herbaceous Plants. Annals of Botany 41: 1225-1232. DOI: https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aob.a085413

Melo PA. 2008. Flora apícola em jequitibá, Mundo Novo-BA. MSc. Thesis. Universidade Federal do Recôncavo da Bahia.

Nicholls E, Hempel de Ibarra N. 2017. Assessment of pollen rewards by foraging bees. Functional Ecology 31: 76-87. DOI: https://doi.org/10.1111/1365-2435.12778

Oliveira PE, Gibbs P. 2000. Reproductive biology of woody plants in a Cerrado community of Central Brazil. Flora 195: 311-329. DOI: https://doi.org/10.1016/S0367-2530(17)30990-8

Oliveira PP, Santos FAR. 2014. Prospecção palinológica em méis da Bahia. Feira de Santana: Print Mídia. ISBN: 978-85-62465-18-5

Osborn JM, Taylor TN, Schneider EL. 1991. Pollen morphology and ultrastructure of the Cabombaceae: correlations with pollination biology. American Journal of Botany 78: 1367-1378. DOI: https://doi.org/10.2307/2445275

Pacini E, Franchi GG. 1999. Types of pollen dispersal units and pollen competition. In: Clément C, Pacini E, Audran J, eds. Anther and pollen. Berlin: Springer, pp. 1-11. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-642-59985-9

Payne WW. 1981. Structure and function in Angiosperm pollen wall evolution. Review of Paleobotany and Palynology 35: 39-59. DOI: https://doi.org/10.1016/0034-6667(81)90013-0

Pereira ASS, Félix-da-Silva MM, Barbosa CVO, Smith CB. 2014. Estudo polínico de Anacardium L. (Anacardiaceae) no Estado do Pará (Amazônia Oriental), Brasil. Biota Amazônia Open Journal System 4: 57-61.

Pereira FM, Freitas BM, Alves JE, Camargo RCR, Lopes MTR, Vieira Neto JM, Rocha RS. 2004. Flora apícola no Nordeste. Teresina: Embrapa Meio Norte. ISSN: 0104-866X

Perveen A, Qaiser M. 2008. Pollen Flora of Pakistan - Lvi: Cucurbitaceae. Pakistan Journal of Botany 40: 9-16.

Pinheiro M, Gaglianone MC, Nunes CEP, Sigrist MR, Santos IA. 2014. Polinização por abelhas. In: Rech A, Agostini K, Oliveira PE, Machado IC, eds. Biologia da polinização. Rio de Janeiro: Projeto cultural, pp. 205-233. ISBN: 978-85-68126-01-1

Punt W, Hoen PP, Blackmore S, Nilsson S, Le Tomas A. 2007. Glossary of pollen and spore terminology. Review of Palaeobotany and Palynology 143: 1-81. DOI: https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2006.06.008

Radaeski JN, Evaldt ACP, Bauermann SG. 2014. Grãos de pólen de espécies ocorrentes na unidade de conservação parque estadual do Espinilho, Barra do Quaraí, Rio Grande do Sul, Brasil. Instituto Anchietano de Pesquisas 65: 305-332. DOI: https://doi.org/10.13140/RG.2.1.1840.2327

Rasoloarijao TM, Ramavovololona P, Ramamonjisoa R, Clemencet J, Lebreton G, Delatte H. 2019. Pollen morphology of melliferous plants for Apis mellifera unicolor in the tropical rainforest of Ranomafana National Park, Madagascar. Palynology 43: 292-320. DOI: https://doi.org/10.1080/01916122.2018.1443980

Raven PH, Evert RF, Eichhorn SE. 1996. Biologia Vegetal. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan. ISBN: 9788527712293

Rodarte ATA, Silva FO, Viana BF. 2008. A flora melitófila de uma área de dunas com vegetação de caatinga, estado da Bahia, Nordeste do Brasil. Acta Botanica Brasilica 22: 301-312. DOI: https://doi.org/10.1590/S0102-33062008000200001

Rowley JR. 1959. The fine structure of the pollen wall in the Commelinaceae. Grana 2: 3-31. DOI: https://doi.org/10.1080/00173135909431974

Saba MD, Santos FAR. 2015. Pollen morphology and exine ultrastructure of selected species of Waltheria L. (Byttnerioideae-Malvaceae). Review of Paleobotany and Palynology 221: 204-210. DOI: https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2015.07.007

Sánchez-del Pino I, Fuentes-Soriano S, Solis-Fernández KZ, Pool R, Alfaro R. 2016. The metareticulate pollen morphology of Alternanthera Forssk. (Gomphrenoideae, Amaranthaceae) and its taxonomic implications. Grana 55: 253-277. DOI: https://doi.org/10.1080/00173134.2015.1120774

Santos FAR, Watanabe HM, Alves JLH. 1997. Pollen morphology of some Cactaceae of North-Eastern Brazil. Bradleya 15: 84-97. DOI: https://doi.org/10.25223/brad.n15.1997.a11

Santos RF, Kiill LHP, Araujo JLP. 2006. Levantamento da flora melífera de interesse apícola no município de Petrolina-PE. Revista Caatinga 19: 221-227.

Santos TVA. 2016. Estudos micromorfológicos em Portulaca L. (Portulacaceae) do Brasil. MSc. Thesis. Universidade Estadual de Feira de Santana.

Sekine ES, Toledo VAA, Caxambu MG, Chmura S, Takashiba EH, Sereia, MJ, Marchini LC, Moreti ACCC. 2013. Melliferous flora and pollen characterization of honey samples of Apis mellifera L., 1758 in apiaries in the counties of Ubiratã and Nova Aurora, PR. Anais da Academia Brasileira de Ciências 85: 307-326. DOI: https://doi.org/10.1590/S0001-37652013005000017

Silberbauer-Gottsberger I, Gottsbergerg. 1988. A polinização de plantas no Cerrado. Revista Brasileira de Biologia 48: 651-663.

Silva FHM, Santos FAR, Lima LCL. 2016. Flora polínica das Caatingas: Estação Biológica de Canudos (Canudos, Bahia, Brasil). Feira de Santana: Micron Bahia. ISBN: 978-85-921215-0-1

Silva GAR, Bastos EM, Sobreira JAR. 2014. Levantamento da flora apícola em duas áreas produtoras de mel no estado do Piauí. Enciclopédia Biosfera 10: 3305-3316

Silveira Júnior CEA, Lima LCL, Saba MD. 2015. Palynological study of heterostylous species of Melochia L. (Byttinerioideae-Malvaceae) occurring in Bahia, Brazil. Review of Palaeobotany and Palynology 221: 192-203. DOI: https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2015.07.005

Silveira Júnior CEA, Lima LCL, Saba MD. 2017. Pollen morphology of Waltheria L. (Malvaceae-Byttnerioideae) from Bahia, Brazil. Acta Botanica Brasilica 31: 1-16. DOI: https://doi.org/10.1590/0102-33062017abb0159

Simpson BB, Neff JL. 1981. Floral Rewards: Alternatives to Pollen and Nectar. Annals of the Missouri Botanical Garden 68: 301-322. DOI: https://doi.org/10.2307/2398800

Simpson BB, Neff JL. 1983. Evolution and diversity of floral rewards. In: Jones CE, Little RJ, eds. Handbook of experimental pollination biology. New York: Scientific and Academic Editions, pp.142-159. ISBN: 978-0442246761

Souza LR, Carneiro-Torres DS, Saba MD, Santos FAR. 2016. Pollen morphology of Crotonoideae (Euphorbiaceae) from Seasonally Dry Tropical Forests, Northeastern Brazil. Plant Systematics and Evolution 302: 795-817. DOI: https://doi.org/10.1007/s00606-016-1300-z

Stelleman P. 1984. Reflections on the transmission from wind pollination to ambophily. Acta Botanica Neerlandica 33: 497-508. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.1984.tb01841.x

Tabatinga Filho GM. 2013. Rede de interações entre flores e abelhas em Caatinga: atributos florais e dinâmica da oferta de recursos. PhD Thesis. Universidade Federal de Pernambuco.

Tanaka N, Uehara K, Murata J. 2004. Correlation between pollen morphology and pollination mechanisms in the Hydrocharitaceae. Journal of Plant Research 117: 265-276. DOI: https://doi.org/10.1007/s10265-004-0155-5

Timerman D, Greene DF, Ackerman JD, Kevan PG, Nardone E. 2014. Pollen aggregation in relation to pollination vector. International Journal of Plant Sciences 175: 681-687. DOI: https://doi.org/10.1086/676301

Vaknin Y, Gan-Mor S, Bechar A, Ronen B, Eisikowitch D. 2000. The role of electrostatic forces in pollination. In: Dafni A, Hesse M, Pacini E, eds. Pollen and pollination. New York: Springer-Verlag Wien, pp. 133-142. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-7091-6306-1

Vasconcelos LV, Saba MD, Junqueira MER, Simão-Bianchini R. 2015. Morfologia polínica de espécies das tribos Ipomoeeae Hallier f. e Merremieae D.F. Austin (Convolvulaceae) ocorrentes numa região de ecótono do município de Caetité, BA, Brasil. Hoehnea 42: 253-264. DOI: https://doi.org/10.1590/2236-8906-37/2014

Vidal MF. 2019. Evolução da produção de mel na área de atuação do BNB. Caderno Setorial ETENE 62: 1-7.

Walker JW, Doyle JA. 1975. The Bases of Angiosperm Phylogeny: Palynology. Annals of the Missouri Botanical Garden 62: 664-723. DOI: https://doi.org/10.2307/2395271

Wodehouse RP. 1935. Pollen grains: their structure, identification and significance in science and medicine. New York: McGraw-Hill Book Campany.

Wolff JL, Radaeski JN, Evaldt ACP, Bauermann SG. 2016. Morfologia polínica das espécies campestres de Asteraceae Martinov no Rio Grande do Sul, Brasil. Revista de Iniciação Científica da ULBRA 14: 76-84.

Ybert J, Bove CP, Carvalho MA. 2017. Esporos e grãos de pólen de plantas aquáticas da zona litoral do Sudeste do Brasil. Rio de Janeiro: Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro. ISBN: 978-85-7427-062-3

Published
2022-05-16
How to Cite
Marques de Souza Dias, I., Magalhães e Silva, F. H., Lima e Lima, L. C., & Dias Saba, M. (2022). Pollen characterization of the bee flora from a Caatinga area of Northeast Brazil. Botanical Sciences, 100(4), 1025-1039. https://doi.org/10.17129/botsci.2977
Section
STRUCTURAL BOTANY / BOTÁNICA ESTRUCTURAL